飛雲市的異變與救援
小智、艾莉絲與天桐終於抵達了準備挑戰第三個道館的地點——大都市飛雲市。在前往道館的途中，他們遇到了飛雲道館的館主亞堤。亞堤察覺到市內的蟲屬性寶可夢出現了異常的騷動，並表示蟲屬性寶可夢對電磁波等感應非常靈敏，這預示著可能有災難即將發生。眾人在地下水道發現了一隻受傷且受困的百足蜈蚣，小智不顧亞堤警告百足蜈蚣具有「毒手」或「毒刺」特性的危險，執意將其救出。雖然小智因此陷入中毒狀態，但在天桐的解毒藥與亞堤的治療下順利康復，並與這隻百足蜈蚣建立了友誼。
百足蜈蚣大群入侵
然而，更嚴重的危機隨之而來，成千上萬的百足蜈蚣突然從地下湧出，佔據了整個飛雲市街道並攻擊市民，引發嚴重的混亂。勁敵修帝也出現在現場，他主張以強硬武力排除這些寶可夢，並派出了燈火幽靈使用火焰噴射攻擊。小智與亞堤堅決反對這種傷害寶可夢的作法，他們認為百足蜈蚣是因為某種外部因素才變得暴躁不安。飛雲市市長隨後親臨現場，亞堤成功說服市長，提議將所有百足蜈蚣引導至中央廣場進行保護與調查，而非採取強制排除的極端手段。
引導行動與豆豆鴿進化
亞堤吹響蟲笛引導百足蜈蚣群的頭目，帶領族群向廣場移動，而小智、艾莉絲與喬伊小姐帶領的差不多娃娃則負責將脫隊的百足蜈蚣趕回群體。在引導過程中，小智的豆豆鴿為了驅趕百足蜈蚣奮力作戰，在關鍵時刻成功進化成了咕咕鴿，大幅提升了任務的進度。修帝雖然對小智的理想主義感到不屑，但也暫時停止了攻擊，最後在眾人的協力下，所有的百足蜈蚣都被平安地聚集到中央廣場安置，化解了眼前的城市危機。
背後的陰謀與荒野調查
紅豆杉博士搭乘直升機趕到現場，根據觀測衛星「育裟」的數據顯示，發現飛雲市地底流動著一股不明的巨大能量，導致住在地下的百足蜈蚣因恐懼而集體逃難。調查顯示這股能量與「荒野名勝區」發生的異變有關。事實上，這一切皆與火箭隊的坂木老大計畫奪取神秘物質「隕石」的行動有關。為了查明真相並幫助百足蜈蚣回到原本的棲息地，小智一行人決定隨紅豆杉博士前往荒野名勝區展開進一步調查，而亞堤則留在市區坐鎮保護寶可夢。