神和鎮的激戰與白玉寶珠的轉移
故事接續上一集，神和鎮歷史研究所正遭到銀河隊的猛烈攻擊。神奧地區冠軍希羅娜派出海兔獸，展現出強大的實力，與小智的小火焰猴、皮卡丘，以及小光的波加曼、帕奇利茲聯手對抗銀河隊的幹部歲星與伙星。在混亂的交戰中，火箭隊三人組趁隙偷走了「白玉寶珠」。銀河隊的首領赤日表面上冷靜地觀察局勢，實則示意部下故意放行，讓火箭隊充當免費的「搬運工」，將寶珠帶離研究所，而銀河隊則利用「槍之鑰」鎖定寶珠的能量反應進行追蹤。
希羅娜的開導與生命交織的意義
激戰暫告一段落後，小智與小光因擔心受傷的小火焰猴與不良蛙，在希羅娜的建議下前往寶可夢中心治療。小智對於自己當時急於奪回寶珠而忽視了小火焰猴的傷勢感到自責。希羅娜藉此機會溫柔地開導小智，並提到這隻小火焰猴曾是真司的寶可夢，它背負著與這兩位風格迥異的訓練家相遇的重大命運。希羅娜引用古代的神話，強調「所有的生命都會與其他生命相遇，並產生某些火花」，她表示將會繼續見證小智與真司未來的成長與道路。
遺跡前的真相與銀河隊的勝利
火箭隊帶著寶珠躲入神和遺跡，卻隨即被銀河隊包圍。小智一行人趕到現場後，赤日在眾人面前揭露了白玉寶珠與金剛寶珠的真正力量——它們是召喚傳說寶可夢帝牙盧卡與帕魯奇亞的關鍵，並結合湖中的三隻傳說寶可夢來降臨神明、創造新世界。在最後的衝突中，銀河隊幹部木星指揮坦克臭鼬趁亂發動攻擊，成功奪回白玉寶珠並搭乘直升機撤離，這場白玉寶珠爭奪戰最終以銀河隊的勝利告終。
重返旅程與銀河隊的野心
雖然寶珠被奪走，但希羅娜鼓勵小智一行人不要因此停下腳步，應該繼續朝著各自的夢想前進。希羅娜隨後因收到冠軍聯盟防衛戰的通知而必須告別，小智則決定前往下一個目的地緣之市的道館。與此同時，在銀河隊的秘密基地，赤日正冷酷地宣布「紅色鎖鏈計畫」進入最終階段，並準備開始捕捉湖中的三隻傳說寶可夢：艾姆利多、亞克諾姆與由克希，神奧地區的危機正緩慢而確實地逼近現實。